يقول التقليد أن القبر الذي دُفن فيه الرسول بطرس، بعد صلبه، مبدئيًا كان هنا، على أعلى نقطة من تلة الفاتيكان، حيث قرر الإمبراطور قسطنطين، في القرن الرابع بناء كنيسته، الأولى المكرّسة لذكرى القديس.
خلال أوائل الحقبة الوسطى، أصبح مكان العبادة هذا الوجهة الرئيسية للحج في الغرب. إلى حين أن قرّر البابا يوليوس الثاني (Giulio II) هدمه في العام 1506، لإفساح المجال لبناء كنيسة أكبر وأكثر فخامة.
سيتناوب أعظم فنّاني التاريخ في مشروع بناء هذه الكاتدرائيّة المهيبة، دوناتو برامانتي، رافاييلّو، مايكل أنجلو، حتى عام 1629، عندما أنهى برنيني الزخرفة الداخلية للكنيسة بأكملها معطيًا لها مظهرها الحالي.
